Para a criação deste submarino, em 1942, o Almirante Isoroku Yamamoto apresentou uma proposta contendo 18 submarinos, com capacidade de fazer três viagens de ida e volta para a costa oeste dos EUA sem serem reabastecidos, ou ainda, ir para qualquer ponto da Terra.
A proposta também acrescentava que o submarino deveria ser capaz de lançar, pelo menos, dois aviões de ataque armados com torpedos ou 800 kg de bombas.
O hangar dos I-400 foram originalmente projetados para comportar duas aeronaves. Em 1943, após um estudo realizado no convés de voo, viram que poderiam remodelar o projeto, e fazê-lo conter um hangar com capacidade para até três aeronaves Aichi M6A Seiran.
As aeronaves Seiran foram projetadas, especificamente, para serem utilizadas a bordo de submarinos e carregar 800 kg de bombas, com autonomia de 620 nm a 475 km/h. Para caber nos estreitos hangares, a asa teve que ser projetada para se dobrar. Seus estabilizadores horizontais, e até seu estabilizador vertical, também se dobravam para a frente.
Para lançar essas aeronaves, o I-400 contava com uma catapulta a vapor em uma pista extremamente curta, com comprimento em torno de 7 metros.
Já para o resgate das aeronaves, como o submarino não contava com uma pista de pouso, o hidroavião pousava no mar e era colocado de volta à embarcação por um guindaste. Para isso, no entanto, eles dependiam muito das condições do mar. Isso tornava a operação não muito segura, já que os equipamentos ficavam expostos todas as vezes em que as aeronaves eram lançadas e resgatadas.
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