O histórico operacional do I-400 não foi o que esperávamos, por toda sua grandeza e imponência sobre os mares.
Ele nunca participou de um combate contra outros submarinos, navios ou aviões, mas já apavorou muito o exército americano em todos os sentidos.
Durante o final da Segunda Guerra, com esta se voltando contra os japoneses, o almirante Isoroku Yamamoto concebeu planos para atacar as cidades de Nova Iorque e Washington, além de outras grandes cidades americanas. Mas por causa de um grave erro cometido pelos japoneses durante a operação dos submarinos I-400 e I-401, eles foram detectados e se tornaram alvos fáceis, sendo alvejados próximo à costa das ilhas havaianas. Se eles chegassem até o Havaí, talvez a ilha não existisse mais.
Em outra missão de ataque, o Japão deveria destruir as fechaduras do Canal do Panamá, na tentativa de cortar todas as linhas de suprimento americanos para o Oceano Pacífico. No entanto, antes mesmo do ataque começar, chegaram ao Japão informações de que os inimigos estavam preparando um contra-ataque às ilhas japonesas. Logo foi concluído que o ataque ao Canal do Panamá teria pouco impacto sobre o resultado da guerra, e uma ação mais direta e imediata seria necessária para conter o avanço americano.
No final de 2012, o I-400 foi encontrado por acaso, no leito marinho rochoso a cerca de 700 metros de profundidade e afastado da costa do Havaí. Os cientistas acreditavam que ele estivesse mais distante da costa. Alguns anos antes, em 2005, seu irmão gêmeo, o I-401, foi encontrado na mesma região nas mesmas condições.
No total, deveriam ter sido construídos 18 exemplares destas máquinas. O I-400 e o I-401 foram alvejados. O I-402 foi convertido em petroleiro, e afundado em 1946. O I-403 teve seu projeto cancelado. O I-404 teve seu estaleiro avariado durante a guerra, e sua construção suspensa quando estava 95% concluída. Os submarinos de I-405 a I-417 tiveram seus projetos cancelados.
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