Para evitar qualquer surpresa no momento em que este belo equipamento estivesse sobre a superfície, o submarino-aeródromo I-400 foi equipado com alguns sistemas de defesa extremamente engenhosos, misturando as tecnologias aeronáutica e a naval em uma única solução.
O avião embarcado Aichi M6A1 Seiran podia oferecer tanto defesa quanto ataque. Mesmo com as características que já citamos, ela também tinha a capacidade de lançar torpedos de até 12 km de distância, com total efetividade.
O submarino era equipado também com 8 tubos de torpedos de 533 mm, podendo atacar tanto alvos próximos quanto alvos à distância de 15 km.
O I-400 era equipado também com canhões impermeabilizados na parte externa, tais como um canhão de 14 cm/40. Em outros submarinos, este mesmo tipo de canhão foi utilizado para afundar submarinos americanos como o SS Emidio.
Mais três canhões Type 96 de 25 mm para a defesa anti-aérea, contendo dois na popa, um à frente e um sobre a torre de comando, completavam seu arsenal. Esses canhões utilizavam sistemas simples refrigerados a ar, e operados a gás. Seu barril era forjado e aparafusado no mecanismo da culatra, fornecendo ao projétil a velocidade de 820 m/s, podendo disparar 110 tiros por minuto com um alcance máximo de até 7.400 metros em 45º.
Por fim, havia ainda uma metralhadora de 25 mm em um pedestal, localizada na parte traseira da ponte.
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